Дери Сити е сред най-популярните клубове в Ирландия и един от малкото отбори в Европа, които са участвали в международни турнири под флага на две различни футболни асоциации – първо като представител на Северна Ирландия, а след това на Република Ирландия. 

Европейската история на клуба започва още през 1964 година, а най-силният период е през сезон 2006/07, когато ирландците елиминират шведския ИФК Гьотеборг и шотландския Гретна, преди да отпаднат от френския гранд Пари Сен Жермен.

Най-значимите европейски елиминации на Дери Сити

Сезон    Турнир    Съперник    Първи мач    Втори мач    Краен изход
2006/07    Купа на УЕФА ИФК Гьотеборг – Дери Сити 0:1    Дери Сити – ИФК Гьотеборг 1:0
2006/07    Купа на УЕФА Дери Сити – Гретна 2:2    Гретна – Дери Сити 1:5
2009/10    Лига Европа Дери Сити – Сконто Рига 1:0    Сконто Рига – Дери Сити 1:1
2014/15    Лига Европа Дери Сити – Абъриствит Таун 4:0    Абъриствит Таун – Дери Сити 0:5
2023/24    Лига на конференциите Дери Сити – ХБ Торсхавн 1:0    ХБ Торсхавн – Дери Сити 0:0
2023/24    Лига на конференциите Дери Сити – КуПС 2:1    КуПС – Дери Сити 3:3

Най-далечният европейски поход на клуба остава сезон 2006/07, когато достига първия кръг на Купата на УЕФА и среща Пари Сен Жермен.